Окончил Государственный институт театрального искусства имени А.В. Луначарского (ныне — Российский университет театрального искусства, класс народного артиста РСФСР Антона Алексеевича Григорьева) в 1993 году. Стажировался в Вене.
В 1994–1996 годах был стажёром, а в 1996–2001 годах — солистом Большого театра.
С 2001 года — солист Национального театра Мангейма.
Выступал во многих театрах мира: Венской государственной опере, Королевской опере Стокгольма, Берлинской государственной опере и Новой израильской опере, Ковент-Гардене, Баварской государственной опере, Государственном театре Висбадена, Немецкой опере в Берлине, на Рейне и Дуйсбурге, Антверпене и Генте, Музыкальном театре Эссена, Большой опере Флориды, Канадской опере, Парижской национальной опере и дрезденской «Земперопер», Государственном театре Саарбрюкена, Новом национальном театре Токио. Выступал с концертами в Старой опере Франкфурта, Филармонии Эссена и Концертном зале королевы Елизаветы в Антверпене.
С 2016 года является солистом Новосибирского театра оперы и балета. Также в настоящий момент Михаил Агафонов — приглашённый солист Михайловского театра (Санкт-Петербург).